Niemand bemerkt die Frau, die an der Zimmerdecke entlangkriecht – so lautlos und flink wie eine Fliege. Ein Killer, der seit Jahren tot sein soll, fordert erneut Opfer. Feuer brechen aus, Schlangen schnellen hervor, und die Erde öffnet sich zu einer Grube, in der sich die Verdammten winden. Das Böse ist zurück – ebenso wie der kreative Kopf hinter dem Roman und dem Drehbuch von Der Exorzist. William Peter Blatty adaptierte seinen eigenen Roman Legion für die Leinwand und führte bei Der Exorzist III selbst Regie.

Der verstörende Horrortrip setzt dort an, wo der erste Film endete. Lieutenant Kinderman untersucht eine Reihe rätselhafter Morde. An Dämonen, die von Menschen Besitz ergreifen, glaubt er nicht – zumindest noch nicht. Jason Miller kehrt in seiner Rolle als Priester Karras aus dem ersten Teil zurück. In kleineren Rollen sind außerdem Samuel L. Jackson, Basketballstar Patrick Ewing und weitere Gastdarsteller zu sehen.