Bei einem Avengers-Einsatz in Lagos wird zwar der Diebstahl eines biologischen Kampfstoffs vereitelt, doch mehrere Zivilisten kommen ums Leben. Daraufhin verabschieden die Vereinten Nationen ein Abkommen, das die Aktivitäten der Superhelden unter internationale Aufsicht stellen soll. Tony Stark alias Iron Man unterstützt die Kontrolle, während Steve Rogers alias Captain America für die Unabhängigkeit der Avengers eintritt. Auch das Team spaltet sich entlang dieser Positionen. Als ein Anschlag auf die UN-Versammlung verübt wird, gerät Steves früherer Freund Bucky Barnes – inzwischen als Winter Soldier bekannt – unter Verdacht. Die Spannungen nehmen weiter zu, als Steve Befehle missachtet und Bucky auf eigene Faust finden will, um zu verhindern, dass dieser bei seiner Festnahme getötet wird. Schon bald stehen sich die einstigen Verbündeten immer offener gegenüber.