Jahre nach den Ereignissen von „Pitch Black“ ist Riddick weiterhin auf der Flucht und im bekannten Weltraum ein gesuchter Gesetzloser. Zusammen mit der inzwischen erwachsenen Kyra wird er in einen galaktischen Konflikt hineingezogen: Auf der einen Seite stehen die Necromonger, die unter dem Lord Marshal einen rätselhaften Kreuzzug führen. Ihnen gegenüber steht eine von der geheimnisvollen Aereon angeführte Fraktion. Sie könnte Riddick dabei helfen, das Geheimnis seiner Herkunft zu lüften.